หลายสัปดาห์หลังการตายของเนเทยัม เจค ซัลลี่และครอบครัวต้องเผชิญความโศกเศร้า เนย์ทีรีเริ่มเกลียดชังมนุษย์มากขึ้น ส่วนโลอัครู้สึกโทษตัวเองที่เป็นสาเหตุให้พี่ชายตาย เจคเองก็เหนื่อยล้ากับเหตุการณ์ทั้งหมดและอันตรายที่คุกคามครอบครัว อีกทั้งเริ่มสั่นคลอนศรัทธาต่อเอวา (Eywa) เมื่อพวกเขากลับมาใช้ชีวิตกับเผ่าเมตคายินา โลอัคไปพบคันธนูของเนย์ทีรีในซากยาน RDA เจคกับเนย์ทีรีจึงตัดสินใจส่งสไปเดอร์กลับไปยังฐาน High Camp กับมนุษย์เพียงลำพัง เพื่อความปลอดภัยของเขา โดยให้เรือพ่อค้าบินได้ของเพลแลคแห่งกลุ่ม Windtraders พาไป
ระหว่างทาง เรือถูกโจมตีโดยเผ่านาวีสุดก้าวร้าว “เผ่าแมงควาน” หรือ “ชาวเถ้าถ่าน” นำโดยซาฮิกผู้โหดเหี้ยม วารัง พวกเขาเผาเรือ ปล้น และสังหารผู้รอดชีวิต ครอบครัวซัลลี่พลัดพรากกันระหว่างการโจมตี เนย์ทีรีถูกวารังยิงธนูใส่ไหล่จนสู้ต่อไม่ไหว แบนชีของเธอพาเธอกลับ High Camp ซึ่งเธอได้รับการดูแลจากมารดา โมอัต และทีมนักวิทยาศาสตร์ของนอร์ม สเปลแมน ขณะเดียวกันเรือบินตก โลอัคหนีรอดพร้อมปืนและเด็ก ๆ ที่เหลือ เจคติดต่อพวกเขาไม่ได้และถูกควอริชกับไลล์ เวนฟลีตล้อมจับ ระหว่างนั้นควอริชรู้เรื่องเผ่าแมงควาน และพบว่าสไปเดอร์หนีไปกับเด็ก ๆ โดยไม่มีหน้ากากออกซิเจนสำรอง เขาจึงจำใจร่วมมือกับเจคเพื่อช่วยพวกเด็ก
เมื่อออกซิเจนของสไปเดอร์ใกล้หมด คีรีเชื่อมเส้นประสาท (queue) กับพื้นดินโดยสัญชาตญาณ กระตุ้นสปอร์ไมซีเลียมให้เขาสามารถหายใจบนแพนดอราได้โดยไม่ต้องสวมหน้ากาก อย่างไรก็ตามพวกเขาถูกเผ่าแมงควานจับ ซึ่งเป็นเผ่าที่ปฏิเสธเอวา พวกเขาต้องการปืนของโลอัคและข่มขู่เขา วารังประทับใจความมุ่งมั่นของเขา จึงบังคับควอริชให้สอนการใช้ปืนให้เธอ คีรีใช้พลังเชื่อมกับเอวาควบคุมพืชให้ตรึงนักรบบางส่วน เปิดโอกาสให้พวกเด็กหนี
เช้าวันถัดมา ทีมกู้ภัยจาก High Camp พร้อมเนย์ทีรีช่วยเจคและเด็ก ๆ ส่วนควอริชกับไลล์กลับฐาน นอร์มและแม็กซ์ตรวจร่างกายสไปเดอร์และพบว่าเซลล์ของเขาถูกสิ่งมีชีวิตบางชนิดเปลี่ยนแปลง ซึ่งอาจนำไปย้อนวิศวกรรมให้มนุษย์หายใจบนแพนดอราได้ และอาจสร้างเส้นประสาทเชื่อมกับสิ่งมีชีวิตของดาว ครอบครัวจึงกลับไปตั้งหลักที่เผ่าเมตคายินา เนย์ทีรีเสนอให้สละสไปเดอร์เพราะเห็นว่าเป็นความเสี่ยง แต่คีรีได้รู้ว่าตนถือกำเนิดแบบปฏิสนธิไร้เพศจากร่างอวตารของเกรซ ตามเจตจำนงของเอวา
สภาทูลคุนขับไล่ปายาคานเพราะขัดหลักสันติ โลอัคพยายามปกป้องมันแต่ถูกเจคตำหนิ และเจคโทษเขาว่าเป็นสาเหตุให้เนเทยัมตาย ทำให้โลอัคเสียใจอย่างหนักถึงขั้นคิดฆ่าตัวตาย แต่คีรีกับซิเรยาห้ามไว้ ต่อมาเขาซ่อมคันธนูเนย์ทีรีก่อนออกไปหาปายาคาน
ในขณะเดียวกัน RDA ภายใต้การนำของนายพลอาร์ดมอร์และอดีตผู้ดูแลพาร์คเกอร์ เซลฟริดจ์ ขยายอำนาจจากบริดจ์เฮดซิตี้ ควอริชไปยังหมู่บ้านแมงควาน นำอาวุธปืนและเครื่องพ่นไฟไปแลกความร่วมมือเพื่อจับสไปเดอร์มาศึกษา เขาสัญญาว่าจะยึดครองเผ่าและดินแดนต่าง ๆ ร่วมกัน ทำให้วารังหลงใหลและเริ่มมีสัมพันธ์กับเขา
คีรีช่วยสไปเดอร์ปรับตัวกับการเชื่อมสัมพันธ์กับสัตว์ พวกเขาเกือบจูบกัน แต่สไปเดอร์ถูกลักพาตัวไปฐาน RDA เพื่อทดลอง ควอริชนำกำลังผสม RDA และแมงควานบุกหมู่บ้านเมตคายินา บังคับให้เจคยอมจำนนและพาไปประหารที่ฐาน เขาพาแมงควานไปบริดจ์เฮดด้วยแม้ RDA ไม่เห็นด้วย ขณะเดียวกันโลอัคพบปายาคานอีกครั้งพร้อมซิเรยา อาโอนุง และร็อตโซ ฝั่ง RDA พบว่าทูลคุนจำนวนมากรวมตัวผสมพันธุ์ประจำปีซึ่งจะทำกำไรมหาศาลจากการล่า แม้นักชีววิทยาเอียน การ์วินจะคัดค้านแต่ไม่สำเร็จ
เนย์ทีรีฟื้นตัวและแอบบุกฐาน RDA เพียงลำพัง เอียนขโมยรถแทรกเตอร์ช่วยเจคออกจากห้องกระจก RDA ไม่กล้าฆ่าสไปเดอร์เพราะคุณค่าทางวิจัย เขาจึงใช้ร่างตนเป็นโล่มนุษย์ช่วยเจคหนี เจคหนีไปพร้อมเนย์ทีรีและสไปเดอร์บนอิกราน ระหว่างทางเจคคิดจะฆ่าสไปเดอร์ แต่เนย์ทีรีเตือนว่าเขาเคยช่วยชีวิตเจค เจคชะงักและเนย์ทีรีก็ยอมรับสไปเดอร์เป็นครอบครัวในที่สุด
ที่หมู่บ้านเมตคายินา สภาทูลคุนไม่ยอมเคลื่อนไหวแม้เจคเตือนเรื่องการสังหารหมู่ จนโลอัคนำปายาคานและทาน’อก ผู้รอดชีวิตอีกตัวมา ทำให้พวกเขาเปลี่ยนใจ เจคผูกพันกับโทรุคอีกครั้งและรวบรวมเผ่านาวีทั้งหมดในฐานะโทรุคมัคโต วันต่อมาเรือ RDA ถูกทูลคุนและนาวีโจมตีจนพัง แต่เผ่าแมงควานกับควอริชเปิดฉากโจมตีสร้างความสูญเสียหนัก รวมถึงร็อตโซ โรนัลบาดเจ็บสาหัสและเสียชีวิตระหว่างคลอด เนย์ทีรีรับทารกปริลไว้ก่อนถูกควอริชและวารังจับ เจคกับโลอัคออกไปช่วย ขณะเดียวกันสไปเดอร์เจรจาแลกตัวเนย์ทีรีกับตนเอง แต่เจคสกัดควอริชกลางอากาศก่อนตกลงบนโขดหินลอย
คีรีเชื่อมกับเอวาและสั่งสิ่งมีชีวิตโจมตียาน RDA ทาน’อกฆ่าสกอร์สบี คีรีใช้เส้นประสาทโค่นวารังช่วยเนย์ทีรีจนเธอหนี โทรุคทำลายยานธง RDA ในสนามแม่เหล็กและอาร์ดมอร์ตาย เจคดวลกับควอริชจนสไปเดอร์ยิงแขนเขา แต่สไปเดอร์ตกหน้าผา ควอริชคว้าไว้ เจคช่วยดึงทั้งคู่ขึ้นมา เมื่อเนย์ทีรีและลูก ๆ มาถึง ควอริชยอมแพ้แล้วกระโดดลงไป
หลังเหตุการณ์ ครอบครัวซัลลี่พักฟื้นและเชื่อมจิตกับต้นไม้วิญญาณใต้น้ำ สไปเดอร์ได้พบวิญญาณนาวีผู้ล่วงลับ คีรีพาเขาพบแม่ของเธอ เกรซ และรับเขาเข้าสู่เผ่า ขณะเดียวกันเครือข่ายจิตวิญญาณของเอวาทั่วดวงจันทร์ก็ถูกเปิดเผย.
